Праведный Иоанн, сын святых деспота Стефана Бранковича и Ангелины, родился в Албании, где в то время жили его родители, а рос в Италии, куда позднее переселилась семья. Там в родительском доме он получил хорошее христианское воспитание и образование. В формировании его личности особую роль сыграли монахи, часто гостившие в доме родителей, так что Иоанн возрастал на прочном фундаменте православной веры и богоугодной жизни.
После смерти супруга праведная Ангелина, вместе с сыновьями Георгием и Иоанном, с одобрения венгерского короля Матии Корвина перенесла мощи своего мужа в Купиново. Оба брата приняли от венгерского двора достоинство сербских деспотов. Они прибыли в область Срем в феврале 1486 года, и старший брат Георгий получил в управление земли, которыми ранее владел его предок Вук Бранкович. Спустя чуть более десяти лет он оставил престол, принял монашеский постриг и впоследствии стал архиереем.
После этого младший брат Иоанн остался единственным сербским правителем. «Благословенный и христолюбивый деспот», как называют его летописцы, женился на дочери известного сербского вельможи Елене Якшич.
Как сербский деспот праведный Иоанн вел, с одной стороны, борьбу против иноверных турок, нападавших с юга, а с другой противостоял попыткам римо-католиков склонить его народ в унию. Благоверным деспотом двигало желание освободить от иноверного порабощения все сербские края, но это превосходило его скромные силы.
Уже в июле 1501 года деспот Иоанн и белградский бан Георгий вторглись в порабощенную турками Сербию и дошли до Смередева. В декабре того же года деспот Иоанн со своми всадниками взял в плен 300 турок. В начале 1502 года Ахмед-паша Херцегович просил у деспота, чтобы он ходатайствовал перед венегерским королем об установлении мира. Позднее Иоанн был представителем венгерской стороны в переговорах с великим везирем. В сентябре 1502 года он отправил своего брата Максима в Венецию для переговоров о совместной борьбе против турок. В конце октября того же года он вновь воевал с турками в Боснии.
Уповая на Творца всех, Иоанн много помогал сербским монастырям, прося монахов молиться о спасении сербского народа и его семьи. Вместе со своей матерью и братом он делал большие пожертвования на нужды святогорских монастырей, а также помогал многим близлежащим обителям. Согласно народному преданию, он вместе с братом воздвиг и обновил монастыри Прибина Глава, Месич, Фенек, Дивше, Беочин, Шишатовац и др.
Однако праведный деспот Иоанн не долго жил на этом свете. «Лета живота его были малочисленны, но зато были исполнены многими добрыми делами и богоугодными подвигами», – пишет о нем преподобный Иустин (Попович). Он отошел ко Господу после внезапно постигшей его болезни 10 декабря 1502 года и был погребен в церкви апостола Луки в Купиново рядом со своим отцом.
В 1507 году Максим и Ангелина, облаченные в монашеские ризы, отправились с мощами своих родных в Валахию, а через два года вновь вернулись в Срем. С помощью своих родственников Якшичей и валашского воеводы они воздвигли в 1512 году монастырь Крушедол, где и положили мощи святых Стефана и Иоанна.
О начале почитания святого Иоанна Нового мы узнаем из жития мученика Георгия Кратовского, где сообщается, что Иоанн «объявился» через три года после смерти. Праведная Ангелина упоминает о своем сыне как о святом в письме русскому великому князю Василию III в 1509 году. В службе святому Иоанну Новому говорится, что его нетленные мощи источают чудеса. Действительно, останки святого были прославлены многими чудотворениями и исходившей от них благодатной силой. Известен даже случай исцеления одного одержимого бесом агарянина. Также исцелился и один юноша, пролежавший в болезни восемь лет.
В Крушедоле мощи святого почивали до 1716 года, когда монастырь был захвачен и сожжен турками. После этого трагического события все же сохранились небольшие части мощей святых Бранковичей, среди которых была и часть стопы святого Иоанна. Эти святыни почивают в обители и по сей день.
В одной русской рукописи имя святого Иоанна Бранковича упоминается уже в 1612 году. Проложное житие святого было напечатано в Белградском Сербляке в 1861 году. В службе святому можно найти много исторический свидетельств об отношениях сербов и венгров в Среме. Профессор Милеуснич предполагает, что составителем службы был один из крушедолских монахов.
Образ святого Иоанна Нового, деспота сербского, сохранился в росписях монастыря Крушедол и на различных иконах, где он часто изображен вместе с остальными святыми Бранковичами.